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<journal-title>ABC Imagem Cardiovascular</journal-title>
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<publisher-name>Departamento de Imagem Cardiovascular da Sociedade Brasileira de Cardiolodia (DIC/SBC)</publisher-name>
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<subject>Review Article</subject>
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<article-title>My Approach to VExUS Assessment Using Transesophageal Echocardiography: A Step-by-Step Performance Guide</article-title>
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<name><surname>Salgado</surname><given-names>Angelo Antunes</given-names></name>
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<name><surname>Bernardo</surname><given-names>Marcos Paulo Lacerda</given-names></name>
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<name><surname>Fernandes</surname><given-names>Marcelo Ramalho</given-names></name>
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<corresp id="c1"><label>Mailing Address:</label> <bold>Angelo Antunes Salgado</bold> • Universidade do Estado do Rio de Janeiro. Avenida 28 de Setembro, 77. Postal code: <postal-code>20550-900</postal-code>. Rio de Janeiro, RJ – Brazil E-mail: <email>angeloasalgado@gmail.com</email></corresp>
<fn fn-type="coi-statement"><label>Potential Conflict of Interest</label>
<p>No potential conflict of interest relevant to this article was reported.</p></fn>
<fn fn-type="edited-by"><label>Editor responsible for the review:</label><p>Marcelo Tavares</p></fn>
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<pub-date publication-format="electronic" date-type="collection">
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<license-p>This is an open-access article distributed under the terms of the Creative Commons Attribution License</license-p>
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<abstract>
<title>ABSTRACT</title>
<p>Monitoring systemic venous congestion has become essential in the management of critically ill patients, enabling accurate diagnosis, severity grading, and prognostic stratification. Literature shows that congestion is strongly associated with the development of acute kidney injury and increased mortality when compared with optimized volume states.</p>
<p>In this setting, intraoperative Transesophageal Echocardiography (TEE) has emerged as an advanced and versatile tool. In addition to allowing detailed assessment of cardiac function, TEE is effective in assessing intravascular volume status and predicting fluid responsiveness through dynamic measurement of stroke volume and the degree of systemic congestion. TEE also enables direct visualization of abdominal vessels, such as the hepatic, portal, and intrarenal veins, thereby facilitating the identification of pathological pulsatile flow patterns even in patients with limited transthoracic acoustic windows.</p>
<p>The integration of protocols such as VExUS (or its modified version, mVExUS) allows for a personalized approach focused on &quot;perfusion without congestion.&quot; This review outlines the practical application of VExUS assessment using TEE, its technical limitations, and how to use it to guide hemodynamic resuscitation, minimizing organ injury and optimizing clinical outcomes.</p>
</abstract>
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<title>Keywords</title>
<kwd>Transesophageal Echocardiography</kwd>
<kwd>Prognosis</kwd>
<kwd>Operative Surgical Procedures</kwd>
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<funding-statement><bold>Sources of Funding</bold> There were no external funding sources for this study.</funding-statement>
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<sec sec-type="intro">
<title>Introduction</title>
<p>For decades, perioperative and critical care hemodynamic monitoring has been centered almost exclusively on macrocirculatory parameters related to forward flow, such as mean arterial pressure, cardiac output, and stroke volume. At the same time, the systemic venous system has remained largely neglected. In this context, central venous pressure was used as the primary — and often the sole — marker of the venous compartment, inappropriately guiding fluid therapy despite consistent evidence of its limited ability to predict fluid responsiveness and its association with systemic venous congestion, target-organ dysfunction, and worse clinical outcomes.<sup><xref ref-type="bibr" rid="B1">1</xref></sup> The contemporary understanding of circulatory pathophysiology integrates the assessment of fluid responsiveness and fluid tolerance, restoring the fundamental role of the venous system in comprehensive hemodynamic monitoring. This paradigm supports personalized interventions informed by microcirculatory markers, such as Capillary Refill Time (CRT) and Near-Infrared Spectroscopy (NIRS), aiming to preserve macro-microcirculatory coherence (hemodynamic coherence) and optimize tissue perfusion.</p>
<p>Evaluation of systemic venous congestion has advanced substantially with the incorporation of ultrasound assessment of visceral vessels, enabling an integrated understanding of the coupling between the venous system and the right heart, including interaction among volume status, right ventricular function, and conditions that impair cardiac filling, such as pericardial disease. In this context, analysis of flow patterns in the inferior vena cava, hepatic veins, portal vein, and intrarenal veins has come to provide direct physiological information regarding the transmission of elevated venous pressure to target organs.<sup><xref ref-type="bibr" rid="B2">2</xref></sup> As early as 2014,<sup><xref ref-type="bibr" rid="B3">3</xref></sup> Transesophageal Echocardiography (TEE) was being used to assess the venous system in hemodynamic instability, and subsequent studies published in 2017<sup><xref ref-type="bibr" rid="B4">4</xref></sup> and 2018<sup><xref ref-type="bibr" rid="B5">5</xref></sup> demonstrated its relevant prognostic value for cardiovascular surgery outcomes, preceding the formal description of the VExUS score in 2020 (Venous Excess UltraSound) by the Canadian group led by Beaubien-Souligny et al,<sup><xref ref-type="bibr" rid="B6">6</xref></sup> who systematized this evaluation by integrating multiple venous territories into a graded congestion score. Initially intended for patients undergoing cardiac surgery, this tool quickly gained relevance in the management of acute Heart Failure (HF) and in the intensive care setting as a method for quantifying systemic venous congestion, and has been associated with clinically relevant outcomes such as acute kidney injury, need for renal replacement therapy, delirium, prolonged length of stay, and mortality. Operationally, patients with an inferior vena cava diameter &lt; 2 cm are classified as VExUS 0, whereas those with an IVC ≥ 2 cm are stratified as VExUS 1 to 3 according to Doppler patterns of the splanchnic veins. More than a descriptive score, VExUS has been consolidated as a functional tool for assessing fluid tolerance (degree of fluid overload) and for guiding personalized hemodynamic decision-making, supporting the adaptation and systematic application of its criteria through transesophageal echocardiography in the perioperative setting.</p>
<fig id="f1">
<graphic xlink:href="2675-312X-abcic-39-01-e20260012-gf01.tif"/>
</fig>
<p>In recent years, an expanding body of evidence has reinforced the prognostic impact of VExUS across different clinical scenarios, with initial application in cardiac surgery and rapid expansion to acute heart failure and intensive care settings, including incorporation into contemporary hemodynamic assessment protocols for septic shock. In acute heart failure, VExUS has proven to be a feasible, reproducible, and prognostically relevant tool from the time of admission. Saddi <italic>et al</italic>. demonstrated that patients hospitalized for acute heart failure who showed improvement in the VExUS score after reassessment at 72 hours had a 58% reduction in in-hospital mortality compared with those who did not respond to diuretic therapy.<sup><xref ref-type="bibr" rid="B7">7</xref></sup> Similarly, Lozano-Jiménez <italic>et al</italic>. reported that at hospital discharge, approximately 24% of patients deemed clinically compensated still had residual systemic venous congestion (VExUS ≥ 1) and experienced a higher rate of adverse events within six months, including mortality, heart failure readmissions, and emergency visits for decompensation, at a magnitude comparable to patients with clinically evident congestion at discharge.<sup><xref ref-type="bibr" rid="B8">8</xref></sup></p>
<p>The use of Transesophageal Echocardiography (TEE) for systematic assessment of the VExUS score was protocolized beginning in 2024 by the group led by Waldron <italic>et al</italic>. at the Mayo Clinic, expanding the applicability of the method in the perioperative environment.<sup><xref ref-type="bibr" rid="B9">9</xref></sup> With TEE, image acquisition of the inferior vena cava, hepatic veins, and portal vein is, in most cases, feasible and reproducible, whereas assessment of the intrarenal veins may be technically limited. In this context, a 2025 study validated the modified VExUS, in which exclusion of intrarenal Doppler did not compromise diagnostic accuracy.<sup><xref ref-type="bibr" rid="B10">10</xref></sup> Compared with right heart catheterization, the modified VExUS performed similarly to the traditional score in identifying elevated right atrial pressure (RAP &gt; 12 mmHg), with comparable areas under the curve (AUC 0.85 vs. 0.87) and near-perfect agreement between methods (κ = 0.85), outperforming isolated assessment of inferior vena cava diameter. These findings support the use of abbreviated protocols based on venous territories accessible by TEE to reliably estimate systemic venous congestion in the perioperative setting, enabling personalized hemodynamic evaluation within a multimodal monitoring framework.</p>
<sec>
<title>Technique for Obtaining VExUS Using TEE</title>
<sec>
<title>Image 1: Assessment of the IVC (<xref ref-type="fig" rid="f2">Figure 1</xref>)</title>
<fig id="f2">
<label>Figure 1</label>
<caption><title>Left: IVC obtained from the mid-esophageal window with angulation approximately 50–80°, allowing optimal long-axis (LAX) visualization, and 140–170° for the short-axis (SAX) view. The IVC appears plethoric (2.5 cm) and circular on SAX, consistent with systemic congestion (sphericity index 0.88). Right: Progressive improvement in congestion, with IVC diameter: 1.8 cm and an oval shape on SAX (sphericity index: 0,61).</title></caption>
<graphic xlink:href="2675-312X-abcic-39-01-e20260012-gf02.tif"/>
</fig>
<p>The Inferior Vena Cava (IVC) and the inferior cavoatrial junction can be imaged from either the mid-esophageal or transgastric window, provided that appropriate adjustments in probe rotation, depth, and flexion are made. In practice, the IVC is most often visualized from the mid-esophageal window, using the bicaval view as the starting reference. From there, clockwise rotation of the probe and gradual advancement allow identification of the cavoatrial junction and hepatic veins. At this stage, adjusting the multiplane angle of the bicaval view, typically from 110–120° to approximately 50–80°, provides a more suitable long-axis view of the IVC.</p>
<p>Measurement of the IVC in two orthogonal planes is essential, as its cross-section is typically elliptical and varies throughout the respiratory cycle. Therefore, one-dimensional long-axis measurements often fail to accurately reflect its true morphology or the relationship among vascular geometry, venous compliance, and Central Venous Pressure (CVP). In this context, Seo <italic>et al</italic>. demonstrated that the sphericity index—defined as the ratio between the minor and major diameters of the IVC in cross-section—best characterized the degree of systemic congestion and showed superior performance for detecting CVP &gt; 10 mmHg, with a reference value of 0.69 and an AUC of 0.98.<sup><xref ref-type="bibr" rid="B11">11</xref></sup> This index appears particularly useful in patients with low body surface area, in whom IVC diameters smaller than 2.0 cm may still reflect elevated venous pressures.</p>
<p>Based on these findings, it is recommended to obtain IVC images approximately 2 cm from the cavoatrial junction to allow reliable diameter assessment and, when feasible, calculation of the sphericity index.</p>
<p><bold>Technical pitfalls</bold>: Patients under positive intrathoracic pressure (mechanical ventilation) often have a dilated IVC, which requires cautious interpretation.</p>
</sec>
<sec>
<title>Image 2: Assessment of the Hepatic Veins (<xref ref-type="fig" rid="f3">Figure 2</xref>)</title>
<fig id="f3">
<label>Figure 2</label>
<caption><title>Left: Slight advancement of the probe from the IVC view reveals the left hepatic vein. Significant systemic congestion is evident by S-wave reversal (retrograde) while the D wave remains antegrade (Type 3 flow). The retrograde S wave is easily identified immediately after the QRS complex on the ECG. Right: Clinical improvement in the same patient, with antegrade S wave and S &gt; D pattern (Type 1 flow). S wave: green arrow. D wave: yellow arrow.</title></caption>
<graphic xlink:href="2675-312X-abcic-39-01-e20260012-gf03.tif"/>
</fig>
<p>In most cases, the IVC image itself already reveals the confluence of the hepatic veins, sometimes requiring only slight advancement of the probe to optimize visualization, typically in the mid-to-distal esophagus or stomach. On TEE, the hepatic vein lies inferior to the IVC, has thin walls, and drains directly into it, with flow directed toward the transducer. Under physiological conditions, systolic and diastolic flows appear in red on color Doppler and above the baseline on pulsed-wave Doppler.</p>
<p>The transgastric window provides an effective alternative for hepatic vein assessment, producing an image similar to the subcostal view in transthoracic echocardiography. In this approach, the hepatic veins appear in the near field, while the IVC is visualized in the far field. Under normal conditions, color Doppler shows systolic and diastolic hepatic flows in blue, indicating flow away from the probe. A key advantage of this approach is the ease of access to the portal vein: by adjusting the imaging plane between 20–60°, its branches can be visualized in long axis, allowing full application of the VExUS protocol in a manner similar to the transhepatic technique.</p>
<p>In the absence of significant systemic congestion, hepatic vein flow demonstrates an S wave larger than the D wave (Type 1 pattern). As venous congestion increases, the S wave progressively decreases, leading to S/D reversal (S &lt; D) while maintaining antegrade flow (Type 2 pattern), until in advanced stages the S wave becomes reversed, defining the Type 3 pattern.</p>
<p><bold>Technical pitfalls</bold>: because of low flow velocities, the color Doppler scale should be set between 20–30 cm/s, and the pulsed-wave Doppler sample volume positioned 1–2 cm from the IVC junction. Another common error is failure to use ECG tracing to correctly distinguish S and D waves, which may lead to misinterpretation.</p>
<p>In patients with severe tricuspid regurgitation, portal vein Doppler is the most reliable ultrasound marker for monitoring decongestion, whereas hepatic and renal venous flow assessment may be significantly limited, as shown in a recent study.<sup><xref ref-type="bibr" rid="B12">12</xref></sup></p>
</sec>
<sec>
<title>Image 3: Assessment of the Portal Vein (<xref ref-type="fig" rid="f4">Figure 3</xref>)</title>
<fig id="f4">
<label>Figure 3</label>
<caption><title>Left: Portal vein with flow variability &gt; 50%, indicating severe congestion (Type 3 flow). Right: Restoration of normal phasicity of the portal vein, indicating resolution of congestion (Type 1 flow).</title></caption>
<graphic xlink:href="2675-312X-abcic-39-01-e20260012-gf04.tif"/>
</fig>
<p>The portal vein can be evaluated from the mid-distal esophagus or the transgastric window using the same approach employed for hepatic vessel visualization, sometimes requiring small rotational movements or minor advancement/withdrawal of the probe.</p>
<p>The portal vein is characterized by thick walls and flow directed away from the transducer (blue on color Doppler and below the baseline on pulsed Doppler). In the absence of systemic congestion, the pulsatility index [(Vmax − Vmin)/Vmax × 100] is &lt; 30% (Type 1). As congestion develops, this variability increases (30–50%; Type 2) and becomes markedly accentuated in severe congestion (&gt; 50%; Type 3). This occurs because progressive congestion leads to dilation of hepatic sinusoids, which act as a buffer to systemic pulsatility; as this buffering capacity is exceeded, pulsatility becomes more pronounced. The portal vein pulsatility index is among the most reliable parameters for monitoring volume removal, particularly in certain congestion phenotypes such as severe tricuspid regurgitation.</p>
<p><bold>Technical pitfalls</bold>: as with hepatic veins, low velocities require color Doppler settings between 20–30 cm/s. Cirrhotic patients may have altered portal flow patterns that complicate interpretation.</p>
</sec>
<sec>
<title>Image 4: Assessment of the Renal Interlobar Vein (<xref ref-type="fig" rid="f5">Figure 4</xref>)</title>
<fig id="f5">
<label>Figure 4</label>
<caption><title>Interlobar renal venous flow showing a continuous pattern (continuous flow below baseline), characteristic of the absence of renal congestion (Type 1).</title></caption>
<graphic xlink:href="2675-312X-abcic-39-01-e20260012-gf05.tif"/>
</fig>
<p>Among visceral vessels, the renal interlobar vein is the most technically challenging to assess, both by transthoracic and transesophageal echocardiography. Because these vessels are small and highly mobile with respiration, evaluation is not always feasible. Current evidence suggests that renal interlobar vein assessment is not mandatory for estimating the VExUS score; analysis of the IVC, portal vein, and hepatic veins is generally sufficient for quantifying systemic congestion, making renal assessment nonessential during surgical procedures. However, early studies indicated that impaired intrarenal flow correlated more strongly with progression to renal failure than abnormalities in other vessels. Further research is needed to clarify the diagnostic and prognostic value of renal assessment for systemic congestion during surgery.</p>
<p>To locate the left kidney via TEE, begin by rotating the probe to approximately 180° to identify the descending aorta in the distal esophagus. After locating it, advance the probe while applying leftward (counterclockwise) rotation until the renal parenchyma is visualized. For a longitudinal view, rotate to 90° and continue counterclockwise rotation from the aortic short-axis image while advancing until the kidney is identified. Regarding flow patterns, continuous venous flow indicates the absence of significant systemic congestion (Type 1). Type 2 is characterized by biphasic, discontinuous flow with peaks during systole and diastole. With worsening congestion, Type 3 flow appears, in which venous flow is present only during diastole. Depending on orientation, venous flow may appear above or below the baseline and is often accompanied by interlobar arterial flow in the opposite direction due to the close proximity of the vessels.</p>
<p><bold>Pitfalls</bold>: Renal imaging by TEE is difficult and often yields suboptimal image quality. Because of very low velocities, the color Doppler scale should be set below 20 cm/s.</p>
<p>The sequential acquisition of TEE images is summarized schematically in the central figure.</p>
</sec>
</sec>
</sec>
<sec sec-type="discussion">
<title>Discussion</title>
<p>VExUS should be viewed not as a standalone tool but as a strategic component of truly multimodal hemodynamic monitoring, aligned with contemporary physiopathological models such as the hemodynamic interfaces theory proposed by Rola <italic>et al</italic>.<sup><xref ref-type="bibr" rid="B13">13</xref></sup> This conceptual model of four interfaces offers a holistic and personalized framework for shock resuscitation, shifting the focus beyond simple normalization of Mean Arterial Pressure (MAP) and protocolized fluid administration.</p>
<list list-type="bullet">
<list-item><p><bold>Interface I (Ventricular-Arterial Coupling)</bold>: Focuses on the relationship between Left Ventricular (LV) contractile performance and arterial afterload.</p></list-item>
<list-item><p><bold>Interface II (Arteriolar-Capillary Coupling)</bold>: Represents the transition from macrocirculation to microcirculation, where blood moves from arterioles into capillaries.</p></list-item>
<list-item><p><bold>Interface III (Capillary-Venular Interface)</bold>: Centers on the venous side. Highlights that elevated central venous pressure impairs perfusion by causing stasis and edema, even when arterial flow appears adequate.</p></list-item>
<list-item><p><bold>Interface IV (Right Ventricular–Pulmonary Artery Coupling)</bold>: Evaluates the interaction between the Right Ventricle (RV) and the pulmonary circulation. Within this framework, the goal of intraoperative hemodynamic monitoring extends beyond normalization of macro-hemodynamic variables. The primary objective becomes optimization of tissue perfusion (Interface II) and organ function. VExUS fits clearly within this model by assessing Interface III (capillary-venular), which reflects venous drainage, organ outflow, and the presence of systemic venous congestion—now recognized as a key causal mechanism of organ dysfunction.</p></list-item>
</list>
<p>At the same time, Interface III represents only one component of global hemodynamic assessment. Using VExUS in isolation, without considering the other interfaces, may lead to incomplete interpretation and suboptimal clinical decisions. Echocardiography, therefore, assumes a unique and central role, as it enables integrated evaluation of both the Interface I (LV–arterial coupling), Interface IV (RV–PA coupling), and Interface III (capillary/venular), through the analysis of the IVC and systemic venous flows (hepatic/portal and renal).</p>
<p>Especially during intraoperative management, echocardiography emerges as a comprehensive hemodynamic monitor capable of integrating flow generation, distribution, and venous drainage, overcoming fragmented approaches based on isolated parameters. Within this model, VExUS complements and refines the assessment of venous congestion and guides physiologically coherent decongestive strategies. In essence, the principal contribution of VExUS is to enhance the evaluation of Interface III by identifying scenarios in which impaired tissue perfusion results not from insufficient supply but from compromised venous drainage. When integrated into a multimodal, interface-guided approach, VExUS supports the shift from number-centered monitoring toward physiology-based monitoring focused on perfusion and clinically meaningful outcomes.</p>
</sec>
<sec sec-type="conclusions">
<title>Conclusion</title>
<p>Performing the VExUS protocol using TEE (or its modified version, mVExUS) during surgical procedures is feasible and enables a personalized approach centered on the concept of &quot;perfusion without congestion.&quot; It can assist in volume management and help prevent fluid overload that may lead to serious intraoperative or early postoperative complications.</p>
</sec>
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<fn fn-type="financial-disclosure" id="fn1"><label>Sources of Funding</label>
<p>There were no external funding sources for this study.</p></fn>
<fn fn-type="other" id="fn2"><label>Study Association</label>
<p>This study is not associated with any thesis or dissertation work.</p></fn>
<fn fn-type="other" id="fn3"><label>Ethics Approval and Consent to Participate</label>
<p>This article does not contain any studies with human participants or animals performed by any of the authors.</p></fn>
<fn fn-type="other" id="fn4"><label>Use of Artificial Intelligence</label>
<p>During the preparation of this work, the author(s) used ChatGPT to create the Central Figure. After using this tool/service, the author(s) reviewed and edited the content as needed and take full responsibility for the content of the published article.</p></fn>
</fn-group>
<sec sec-type="data-availability" specific-use="data-in-article">
<title>Availability of Research Data</title>
<p>The underlying content of the research text is contained within the manuscript.</p>
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<title>References</title>
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<article-title>Assessment of Venous Congestion Using Vascular Ultrasound</article-title>
<source>JACC Cardiovasc Imaging</source>
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<mixed-citation>Stassen J, Falter M, Herbots L, Timmermans P, Dendale P, Verwerft J. Assessment of Venous Congestion Using Vascular Ultrasound. JACC Cardiovasc Imaging. 2023;16(3):426-31. doi: 10.1016/j.jcmg.2022.12.028.</mixed-citation>
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<article-title>Clinical Significance of Portal Hypertension Diagnosed with Bedside Ultrasound after Cardiac Surgery</article-title>
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<article-title>The Association between Pulsatile Portal Flow and Acute Kidney Injury after Cardiac Surgery: A Retrospective Cohort Study</article-title>
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<article-title>Quantifying Systemic Congestion with Point-Of-Care Ultrasound: Development of the Venous Excess Ultrasound Grading System</article-title>
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<mixed-citation>Beaubien-Souligny W, Rola P, Haycock K, Bouchard J, Lamarche Y, Spiegel R, et al. Quantifying Systemic Congestion with Point-Of-Care Ultrasound: Development of the Venous Excess Ultrasound Grading System. Ultrasound J. 2020;12(1):16. doi: 10.1186/s13089-020-00163-w.</mixed-citation>
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<article-title>Modified Venous Excess Ultrasound: A Dynamic Tool to Predict Mortality in Acute Decompensated Heart Failure</article-title>
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<article-title>Prevalence and Prognostic Impact of Subclinical Venous Congestion in Patients Hospitalized for Acute Heart Failure</article-title>
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<article-title>Estimation of Central Venous Pressure Using the Ratio of Short to Long Diameter from Cross-Sectional Images of the Inferior Vena Cava</article-title>
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<mixed-citation>Seo Y, Iida N, Yamamoto M, Machino-Ohtsuka T, Ishizu T, Aonuma K. Estimation of Central Venous Pressure Using the Ratio of Short to Long Diameter from Cross-Sectional Images of the Inferior Vena Cava. J Am Soc Echocardiogr. 2017;30(5):461-7. doi: 10.1016/j.echo.2016.12.002.</mixed-citation>
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<mixed-citation>Alday-Ramírez SM, Leal-Villarreal MAJ, Gómez-Rodríguez C, Abu-Naeima E, Solis-Huerta F, Gamba G, et al. Portal vein Doppler Tracks Volume Status in Patients with Severe Tricuspid Regurgitation: A Proof-of-Concept Study. Eur Heart J Acute Cardiovasc Care. 2024;13(7):570-4. doi: 10.1093/ehjacc/zuae057.</mixed-citation>
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<subject>Artigo de Revisão</subject>
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<article-title>Como Eu Faço Avaliação do VExUS pela Ecocardiografia Transesofágica: Um Guia Passo a Passo</article-title>
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<author-notes>
<corresp id="c2"><label>Correspondência:</label> <bold>Angelo Antunes Salgado</bold> • Universidade do Estado do Rio de Janeiro. Avenida 28 de Setembro, 77. CEP: <postal-code>20550-900</postal-code>. Rio de Janeiro, RJ – Brasil E-mail: <email>angeloasalgado@gmail.com</email></corresp>
<fn fn-type="coi-statement"><label>Potencial Conflito de Interesse</label>
<p>Declaro não haver conflito de interesses pertinentes.</p></fn>
<fn fn-type="edited-by"><label>Editor responsável pela revisão:</label><p>Marcelo Tavares</p></fn>
</author-notes>
<abstract>
<title>Resumo</title>
<p>A monitorização da congestão venosa sistêmica tornou-se essencial no manejo de pacientes críticos, permitindo o diagnóstico preciso, a graduação da severidade e a definição de prognóstico. A literatura demonstra que a presença de congestão está fortemente associada ao desenvolvimento de lesão renal aguda e maior mortalidade, quando comparada a estados de volemia otimizada.</p>
<p>Neste contexto, o uso do Ecocardiograma Transesofágico (ETE) durante o procedimento cirúrgico surge como uma ferramenta avançada e versátil. Além de permitir a avaliação detalhada da função cardíaca, o ETE é eficaz na análise do grau de volemia e na predição de fluido-responsividade através da mensuração dinâmica do volume sistólico e do grau de congestão sistêmica. Também possibilita a visualização direta de vasos abdominais, como as veias hepáticas, porta e intrarrenais, facilitando a identificação de fluxos pulsáteis patológicos mesmo em pacientes com janela transtorácica limitada.</p>
<p>A integração de protocolos como o VExUS (ou sua versão modificada mVExUS) permite uma abordagem personalizada, focando na &quot;perfusão sem congestão&quot;. Esta revisão detalha a aplicação prática da avaliação do VExUS pelo ETE, suas limitações técnicas e como utilizá-las para guiar uma ressuscitação hemodinâmica que minimize danos orgânicos e otimize o desfecho clínico.</p>
</abstract>
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<title>Palavras-chave</title>
<kwd>Ecocardiografia Transesofagiana</kwd>
<kwd>Prognosis</kwd>
<kwd>Procedimentos Cirúrgicos Operatórios</kwd>
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<funding-statement><bold>Fontes de Financiamento</bold> O presente estudo não teve fontes de financiamento externas.</funding-statement>
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<sec sec-type="intro">
<title>Introdução</title>
<p>Durante décadas, a monitorização hemodinâmica perioperatória e em terapia intensiva esteve centrada quase exclusivamente nos parâmetros da macrocirculação relacionados ao fluxo anterógrado, como a pressão arterial média, o débito cardíaco e o volume sistólico, enquanto o sistema venoso sistêmico permaneceu amplamente negligenciado. Nesse contexto, a pressão venosa central foi utilizada como o principal — e frequentemente único — marcador do compartimento venoso, de forma inadequada como guia de reposição volêmica, apesar de evidências consistentes demonstrarem sua baixa capacidade de predizer fluido-responsividade e sua associação com congestão venosa sistêmica, disfunção de órgãos-alvo e piores desfechos clínicos.<sup><xref ref-type="bibr" rid="B1">1</xref></sup> A compreensão contemporânea da fisiopatologia circulatória integra a avaliação da fluido-responsividade e da fluido-tolerância, resgatando o papel fundamental do sistema venoso na monitorização hemodinâmica global. Esse paradigma orienta intervenções personalizadas e guiadas por marcadores de microcirculação, como o Tempo de Enchimento Capilar (TEC) e a Espectroscopia Próximo ao Infravermelho (NIRS), visando preservar a coerência entre macro e microcirculação (coerência hemodinâmica) e otimizar a perfusão tecidual.</p>
<p>A avaliação da congestão venosa sistêmica evoluiu de forma significativa com a incorporação da análise ultrassonográfica dos vasos viscerais, permitindo uma compreensão integrada do acoplamento entre o sistema venoso e o coração direito, incluindo a interação entre volemia, função ventricular direita e condições que limitam o enchimento cardíaco, como as doenças do pericárdio. Nesse contexto, a análise dos padrões de fluxo da veia cava inferior, das veias supra-hepáticas, da veia porta e das veias intrarrenais passou a fornecer informações fisiológicas diretas sobre a transmissão da pressão venosa elevada aos órgãos-alvo.<sup><xref ref-type="bibr" rid="B2">2</xref></sup> Já em 2014<sup><xref ref-type="bibr" rid="B3">3</xref></sup> a Ecocardiografia Transesofágica (ETE) era empregada para a avaliação do sistema venoso na instabilidade hemodinâmica e, posteriormente, estudos publicados em 2017<sup><xref ref-type="bibr" rid="B4">4</xref></sup> e 2018<sup><xref ref-type="bibr" rid="B5">5</xref></sup> demonstraram seu relevante valor prognóstico para desfechos em cirurgia cardiovascular, antecedendo a descrição formal do escore VExUS (<italic>Venous Excess UltraSound</italic>) em 2020, pelo grupo canadense liderado por Beaubien-Souligny <italic>et al</italic>.,<sup><xref ref-type="bibr" rid="B6">6</xref></sup> que sistematizou essa avaliação ao integrar múltiplos territórios venosos em um escore graduado de congestão. Essa ferramenta, inicialmente destinada a pacientes submetidos à cirurgia cardíaca, rapidamente ganhou relevância para a abordagem do paciente com Insuficiência Cardíaca (IC) aguda e no ambiente de terapia intensiva como método para quantificação da congestão venosa sistêmica, tendo sido associada a desfechos clínicos relevantes, como insuficiência renal aguda, necessidade de terapia renal substitutiva, delirium, maior tempo de internação e mortalidade. Operacionalmente, pacientes com diâmetro da veia cava inferior &lt; 2 cm são classificados como VExUS 0, enquanto aqueles com VCI ≥ 2 cm são estratificados em VExUS 1 a 3 de acordo com os padrões Doppler das veias esplâncnicas. Mais do que um escore descritivo, o VExUS consolidou-se como ferramenta funcional para avaliação da fluido-tolerância (nível de sobrecarga hídrica) e para a tomada de decisão hemodinâmica personalizada, justificando a adaptação e a aplicação sistemática de seus critérios por meio da ecocardiografia transesofágica no ambiente perioperatório.</p>
<fig id="f6">
<graphic xlink:href="2675-312X-abcic-39-01-e20260012-gf01-pt.tif"/>
<p>Fluxo sequencial para avaliação do VExUS pelo ETE. Legenda: Avaliação sequêncial para análise do VExUS pelo ecocardiograma transesofágico. Para avaliação das veias intrarrenais iniciar ao nível do esôfago distal localizando a aorta descendente (no eixo curto ou longo). Após esse passo realizar rotação anti-horária e introduzir a sonda.</p>
</fig>
<p>Nos últimos anos, um corpo crescente de evidências consolidou o impacto prognóstico do VExUS em diferentes cenários clínicos, com aplicação inicial na cirurgia cardíaca e rápida expansão para a insuficiência cardíaca aguda e ambientes de terapia intensiva, sendo inclusive incorporado a protocolos contemporâneos de avaliação hemodinâmica no choque séptico. Na insuficiência cardíaca aguda, o VExUS mostrou-se uma ferramenta factível, reprodutível e prognosticamente relevante desde a admissão. Saddi <italic>et al</italic>. demonstraram que pacientes hospitalizados por insuficiência cardíaca aguda que apresentaram melhora do escore VExUS após reavaliação em 72 horas tiveram uma redução de 58% na mortalidade intra-hospitalar em comparação àqueles que não responderam à terapia diurética.<sup><xref ref-type="bibr" rid="B7">7</xref></sup> De forma complementar, Lozano-Jiménez <italic>et al</italic>. evidenciaram que, no momento da alta hospitalar, aproximadamente 24% dos pacientes considerados clinicamente compensados ainda apresentavam congestão venosa sistêmica residual (VExUS ≥ 1), grupo este que evoluiu com maior incidência de eventos adversos em seis meses, incluindo mortalidade, reinternações por insuficiência cardíaca e atendimentos de urgência por descompensação, em magnitude semelhante à observada em pacientes com congestão clinicamente manifesta na alta.<sup><xref ref-type="bibr" rid="B8">8</xref></sup></p>
<p>A utilização do ecocardiograma transesofágico (ETE) para a avaliação sistematizada do escore VExUS foi descrita de forma protocolar a partir de 2024 pelo grupo liderado por Waldron <italic>et al</italic>., da Mayo Clinic, ampliando a aplicabilidade do método no ambiente perioperatório.<sup><xref ref-type="bibr" rid="B9">9</xref></sup> Pelo ETE, a obtenção das imagens da veia cava inferior, das veias supra-hepáticas e da veia porta é, na maioria dos casos, factível e reprodutível, enquanto a avaliação das veias intrarrenais pode ser tecnicamente limitada. Nesse contexto, estudo de 2025 validou o VExUS modificado, no qual a exclusão do Doppler intrarrenal não compromete a acurácia diagnóstica.<sup><xref ref-type="bibr" rid="B10">10</xref></sup> Em comparação ao cateterismo cardíaco direito, o VExUS modificado apresentou desempenho semelhante ao VExUS tradicional na identificação de pressão atrial direita elevada (RAP &gt; 12 mmHg), com áreas sob a curva comparáveis (AUC 0,85 vs. 0,87) e concordância quase perfeita entre os métodos (κ = 0,85), superando a acurácia da avaliação isolada do diâmetro da veia cava inferior. Esses achados sustentam o uso de protocolos abreviados baseados nos territórios venosos acessíveis pelo ETE para estimativa confiável da congestão venosa sistêmica no perioperatório, permitindo uma avaliação hemodinâmica personalizada, num conceito de monitorização multimodal.</p>
<sec>
<title>Técnica para obtenção do VExUS pelo ETE</title>
<sec>
<title>Imagem 1: Avaliação da VCI (<xref ref-type="fig" rid="f7">Figura 1</xref>)</title>
<fig id="f7">
<label>Figura 1</label>
<caption><title>Esquerda: VCI obtida pela janela médio-esofágica, com angulação aproximadamente entre 50-80°, permite uma visualização mais adequada da VCI em seu eixo longo (LAX) e angulação entre 140-170° para o eixo transverso (SAX). A VCI apresenta-se túrgida (2,5 cm) e aspecto circular ao SAX, demonstrando congestão sistêmica (índice de esfericidade de 0,88). Direita: paciente evolutivamente demonstrando melhora da congestão com VCI: 1,8 cm e imagem ovalada da VCI ao SAX (índice de esfericidade: 0,61).</title></caption>
<graphic xlink:href="2675-312X-abcic-39-01-e20260012-gf02-pt.tif"/>
</fig>
<p>A imagem da Veia Cava Inferior (VCI) e da junção cavoatrial inferior pode ser obtida tanto pela janela médio-esofágica quanto pela transgástrica, desde que sejam realizados ajustes adequados de rotação, profundidade e flexão da sonda. Na prática, a VCI é frequentemente visualizada a partir da janela médio-esofágica, utilizando a visão bicaval como referência inicial, com rotação horária da sonda e avanço progressivo até a identificação da junção cavoatrial e das veias hepáticas. Nessa etapa, o ajuste do ângulo multiplanar do corte bicaval, habitualmente entre 110–120°, para aproximadamente 50-80°, permite uma visualização mais adequada da VCI em seu eixo longo.</p>
<p>A mensuração da VCI em dois planos é fundamental, pois sua secção transversal é tipicamente elíptica e varia ao longo do ciclo respiratório. Assim, avaliações unidimensionais no eixo longo frequentemente não refletem de forma fidedigna sua morfologia real nem a relação entre geometria vascular, complacência venosa e Pressão Venosa Central (PVC). Nesse contexto, Seo <italic>et al</italic>. demonstraram que o índice de esfericidade, que a razão entre o menor diâmetro e o maior diâmetro da VCI no seu corte transverso foi o que melhor definiu o grau de congestão sistêmica e apresenta melhor desempenho na detecção de PVC &gt; 10 mmHg, com valor de referência de 0.69 e com AUC de 0,98.<sup><xref ref-type="bibr" rid="B11">11</xref></sup> A utilização desse índice parece ser mais promissor para a avaliação da congestão, sobretudo em pacientes com baixa superfície corporal, nas quais uma VCI menor do que 2,0 cm já pode refletir pressões venosas elevadas.</p>
<p>Com base nesses achados, recomenda-se a obtenção de imagens da VCI a aproximadamente 2 cm da junção venoatrial, de modo a permitir a avaliação confiável do diâmetro da VCI e, se possível, avaliar o índice de esfericidade.</p>
<p><bold>Armadilhas técnicas</bold>: os pacientes, por apresentarem pressão intratorácica positiva (prótese ventilatória), apresentam VCI geralmente com calibres mais aumentados, o que requer cuidados na análise.</p>
</sec>
<sec>
<title>Imagem 2: Avaliação das veias supra-hepáticas (<xref ref-type="fig" rid="f8">Figura 2</xref>)</title>
<fig id="f8">
<label>Figura 2</label>
<caption><title>Esquerda: Leve introdução da sonda em relação a visualização de VCI demonstra a veia supra-hepática esquerda. Observa-se congestão sistêmica significativa, demonstrado pela inversão da onda S (retrógrada) enquanto a onda D permanece anterógrada (fluxo tipo 3). A onda S retrógrada é facilmente identificada após o complexo QRS do ECG. Direita: Melhora evolutiva do paciente acima, com onda S anterógrada, com padrão S&gt;D (fluxo tipo 1). Onda S : seta verde. Onda D: seta amarela.</title></caption>
<graphic xlink:href="2675-312X-abcic-39-01-e20260012-gf03-pt.tif"/>
</fig><p>Na maioria dos casos, a própria imagem da Veia Cava Inferior (VCI) permite identificar a confluência das veias supra-hepáticas, sendo por vezes necessário apenas um leve avanço da sonda para otimizar a visualização, geralmente no esôfago médio-distal/gástrico. No ETE, a veia supra-hepática localiza-se inferiormente à VCI, apresenta paredes finas e drena diretamente para ela, com fluxo dirigido em direção ao transdutor. Em condições fisiológicas, nesse plano, os fluxos sistólico e diastólico são observados em vermelho ao Doppler colorido e posicionam-se acima da linha de base no Doppler pulsado.</p>
<p>A janela transgástrica constitui uma alternativa eficaz para a avaliação das veias hepáticas, produzindo uma imagem semelhante à obtida na janela subcostal do ecocardiograma transtorácico. Nessa abordagem, as veias hepáticas aparecem no campo próximo, enquanto a VCI é visualizada no campo distante. Em condições normais, o Doppler colorido demonstra os fluxos sistólico e diastólico hepáticos em azul, refletindo fluxo afastando-se da sonda. Um diferencial relevante dessa via é a facilidade de acesso à veia porta: com ajustes do plano de corte entre 20–60°, seus ramos podem ser visualizados em eixo longo, possibilitando a aplicação completa do protocolo VExUS de forma semelhante à técnica trans-hepática.</p>
<p>Na ausência de congestão sistêmica significativa, o fluxo da veia supra-hepática apresenta onda S com amplitude maior que a onda D (padrão tipo 1). À medida que a congestão venosa se intensifica, ocorre redução progressiva da onda S, com inversão da relação S/D (S &lt; D), ainda mantendo fluxo anterógrado (padrão tipo 2), até que, nos estágios mais avançados de congestão, observa-se inversão da onda S, caracterizando o padrão tipo 3.</p>
<p><bold>Armadilhas técnicas</bold>: devido às baixas velocidades, o ajuste da escala do Doppler colorido deve situar-se entre 20–30 cm/s, com o volume de amostra do Doppler pulsado posicionado a 1–2 cm da junção com a VCI. Outro erro frequente é a não utilização do traçado eletrocardiográfico para diferenciar corretamente as ondas S e D, o que pode levar a interpretações equivocadas.</p>
<p>Em pacientes com insuficiência tricúspide grave, o Doppler da veia porta constitui o marcador ultrassonográfico mais confiável para monitorar a retirada de volume, enquanto a avaliação do fluxo das veias supra-hepáticas e das veias renais apresenta limitações relevantes, conforme demonstrado em estudo recente.<sup><xref ref-type="bibr" rid="B12">12</xref></sup></p>
</sec>
<sec>
<title>Imagem 3: Avaliação da veia porta (<xref ref-type="fig" rid="f9">Figura 3</xref>)</title>
<fig id="f9">
<label>Figura 3</label>
<caption><title>Esquerda: Veia porta com variabilidade de fluxo acima de 50%, caracterizando congestão acentuada (fluxo tipo 3). Direita: recuperação total da fasicidade da veia porta caracterizando resolução da congestão (fluxo tipo 1).</title></caption>
<graphic xlink:href="2675-312X-abcic-39-01-e20260012-gf04-pt.tif"/>
</fig>
<p>A avaliação da veia porta pode ser feita tanto pelo esôfago médio-distal, quanto pela janela transgástrica da mesma maneira que obtemos a visualização dos vasos supra-hepáticos, podendo ser necessário pequenos movimentos de rotação do transdutor ou introdução/retirada da sonda.</p>
<p>A veia porta caracteriza-se por apresentar paredes espessas e por ter fluxo que se afasta do transdutor ao Doppler (azul ao color Doppler, abaixo da linha de base ao Doppler pulsado). Em situações que não há congestão sistêmica o fluxo tem um índice de pulsatilidade (Vmaior-Vmenor/Vmaior x 100) &lt; 30% (tipo 1) e à medida que ocorre congestão essa variabilidade se acentua (30-50%; tipo 2) até que a congestão se torna bastante acentuada (&gt; 50%; tipo 3). Isso ocorre pois à medida que a congestão se estabelece, há dilatação dos vasos sinuisoidais, que funcionam como barreira para a transmissão da pulsatilidade sistêmica, tornando a pulsatilidade mais acentuada com a piora da congestão. O índice de pulsatilidade da veia porta é o que melhor monitora a retirada de volume, em relação aos demais parâmetros, principalmente em alguns fenótipos de congestão, como a regurgitação tricúspide grave.</p>
<p><bold>Armadilhas técnicas</bold>: semelhante as veias supra-hepáticas, por também apresentarem velocidades baixas, a velocidade Doppler colorido deve estar entre 20-30 cm/s. Pacientes cirróticos podem ter comprometimento na análise do fluxo da veia porta.</p>
</sec>
<sec>
<title>Imagem 4: Avaliação da veia interlobar renal (<xref ref-type="fig" rid="f10">Figura 4</xref>)</title>
<fig id="f10">
<label>Figura 4</label>
<caption><title>Fluxo da veias interlobares renais, mostrando padrão de fluxo contínuo (fluxo contínuo abaixo da linha de base), característico de ausência de congestão renal (tipo 1).</title></caption>
<graphic xlink:href="2675-312X-abcic-39-01-e20260012-gf05-pt.tif"/>
</fig>
<p>Em relação a análise dos vasos viscerais a veia interlobal renal é a que tem maior dificuldade técnica, tanto pela ecocardiografia transtorácica quanto a transesofágica. Por se tratar de vasos pequenos e que são extremamente móveis com a respiração, nem sempre a sua análise é possível. Atualmente há trabalhos que demonstram que a avaliação da veia interlobar renal não é necessária para estimar o escore VExUS, bastando a análise da VCI, veia porta e veia supra-hepática para a quantificação da congestão sistêmica, não sendo, portanto, essencial a sua análise durante o procedimento cirúrgico. Entretanto os trabalhos iniciais demonstram que o comprometimento do fluxo intrarrenal estava mais relacionado à evolução para a insuficiência renal do que o comprometimento dos demais vasos. São necessárias investigações adicionais para compreender plenamente o papel da avaliação renal, bem como seu valor diagnóstico e prognóstico na congestão sistêmica durante o ato cirúrgico.</p>
<p>Para localizar o rim esquerdo via transesofágica, inicie girando a sonda em 180° para identificar a aorta descendente (esôfago distal). Após a localização, avance o dispositivo aplicando uma rotação para a esquerda (anti-horária) até encontrar o parênquima renal. Se preferir uma imagem longitudinal, gire para 90° e rode a sonda no sentido anti-horário a partir da imagem do eixo curto da aorta, avançando até a identificação do órgão. Em relação a análise do fluxo, pacientes com fluxo venoso contínuo não apresentam congestão sistêmica significativa (tipo 1). Já o tipo 2 é caracterizado por fluxo venoso do tipo descontínuo bifásico, com pico de fluxo na sístole e outro na diástole. À medida que a congestão se acentua, temos o fluxo do tipo 3, em que o fluxo só é visto na diástole. Dependendo da orientação, o fluxo venoso pode ser visualizado acima ou abaixo da linha de base, e geralmente acompanhado do fluxo da artéria interlobar, em direção contrária ao fluxo venoso, por se tratar de vasos próximos.</p>
<p><bold>Pitfalls</bold>: imagem de difícil obtenção pelo ETE, com qualidade nem sempre satisfatória. Por se tratar de vasos com baixa velocidade, o ajuste de velocidade do Color Doppler tem que ser &lt; 20 cm/s.</p>
<p>O sequenciamento da obtenção das imagens ao ETE pode ser visualizado de forma bem objetiva na figura central.</p>
</sec>
</sec>
</sec>
<sec sec-type="discussion">
<title>Discussão</title>
<p>O VExUS deve ser entendido não como uma ferramenta isolada, mas como um elemento estratégico dentro de uma monitorização hemodinâmica verdadeiramente multimodal, em consonância com modelos fisiopatológicos contemporâneos, como a teoria das interfaces hemodinâmicas proposta por Rola <italic>et al</italic>.<sup><xref ref-type="bibr" rid="B13">13</xref></sup> Nesse artigo, o modelo conceitual de quatro interfaces propõe uma visão holística e personalizada para a ressuscitação do choque, movendo o foco para além da simples normalização da Pressão Arterial Média (PAM) e da infusão protocolada de fluidos.</p>
<list list-type="bullet">
<list-item><p><bold>Interface I (Acoplamento Ventrículo-Arterial)</bold>: Foca na relação entre a capacidade de contração do Ventrículo Esquerdo (VE) e a resistência (pós-carga) imposta pelo sistema arterial.</p></list-item>
<list-item><p><bold>Interface II (Acoplamento Arteriolar-Capilar)</bold>: Representa a transição da macrocirculação para a microcirculação, especificamente onde o sangue passa das arteríolas para os capilares.</p></list-item>
<list-item><p><bold>Interface III (Capilar para Venular)</bold>: Concentra-se no lado venoso. Destaca que a Pressão Venosa Central (PVC) elevada prejudica a perfusão ao causar estase e edema, mesmo que o fluxo arterial pareça normal.</p></list-item>
<list-item><p><bold>Interface IV (Ventrículo Direito para Artéria Pulmonar)</bold>: Avalia o acoplamento e a interação entre o Ventrículo Direito (VD) e a circulação dos pulmões. Nesse contexto, o propósito da monitorização hemodinâmica transoperatória vai além da simples normalização de variáveis macro-hemodinâmicas. O objetivo central passa a ser a otimização da perfusão tecidual (interface 2) e da função orgânica. É justamente nesse ponto que o VExUS se posiciona de forma clara, ao avaliar a Interface 3 (capilar/venular), relacionada ao acoplamento do componente capilar com o venoso da circulação, à drenagem dos órgãos e à presença de congestão venosa sistêmica — hoje reconhecida como um mecanismo causal relevante de disfunção orgânica.</p></list-item>
</list>
<p>Ao mesmo tempo a Interface 3, embora fundamental, representa apenas uma parte da avaliação hemodinâmica global. A utilização do VExUS de forma isolada, desconectada das demais interfaces, pode resultar em interpretações parciais e decisões clínicas incompletas. Nesse cenário, o ecocardiograma assume um papel central e singular, por permitir uma avaliação integrada tanto da Interface I (acoplamento VE/Aorta), interface IV (acoplamento VD/AP) e da Interface III (capilar/ venular), por meio da análise da VCI e dos fluxos venosos sistêmicos (hepático/portal e renal).</p>
<p>Dessa forma, especialmente em procedimentos transoperatórios, o ecocardiograma consolida-se como um monitor hemodinâmico ímpar, capaz de integrar produção de fluxo, distribuição e drenagem venosa, superando a visão fragmentada baseada em parâmetros isolados. Inserido nesse modelo, o VExUS complementa e refina a interpretação da congestão venosa e orientando estratégias de descongestão de maneira fisiologicamente consistente. Em síntese, a principal contribuição do VExUS, é qualificar a avaliação da Interface 3, permitindo identificar cenários em que a limitação da perfusão tecidual não decorre de falha de oferta, mas de comprometimento da drenagem venosa. Integrado a uma abordagem multimodal guiada pelas interfaces hemodinâmicas, o VExUS reforça a transição de uma monitorização centrada em números para uma monitorização centrada em fisiologia, perfusão e desfechos clínicos relevantes.</p>
</sec>
<sec sec-type="conclusions">
<title>Conclusão</title>
<p>A realização do protocolo VExUS pelo ETE (ou sua versão modificada, mVExUS) durante o procedimento cirúrgico é exequível e permite uma abordagem personalizada, focada no conceito da &quot;perfusão sem congestão&quot;, podendo auxiliar no controle volêmico e evitando sobrecarga de volume que gere sérias consequências durante a fase intraoperatória ou no pós operatório imediato.</p>
</sec>
</body>
<back>
<fn-group>
<fn fn-type="financial-disclosure" id="fn5"><label>Fontes de Financiamento</label>
<p>O presente estudo não teve fontes de financiamento externas.</p></fn>
<fn fn-type="other" id="fn6"><label>Vinculação Acadêmica</label>
<p>Não há vinculação deste estudo a programas de pós-graduação.</p></fn>
<fn fn-type="other" id="fn7"><label>Aprovação Ética e Consentimento Informado</label>
<p>Este artigo não contém estudos com humanos ou animais realizados por nenhum dos autores.</p></fn>
<fn fn-type="other" id="fn8"><label>Uso de Inteligência Artificial</label>
<p>Durante a preparação deste trabalho, o(s) autor(es) usaram ChatGPT para confecção da Figura Central. Após o uso desta ferramenta/serviço, o(s) autor(es) revisaram e editaram o conteúdo conforme necessário e assumem total responsabilidade pelo conteúdo do artigo publicado.</p></fn>
</fn-group>
<sec sec-type="data-availability" specific-use="data-in-article">
<title>Disponibilidade de Dados</title>
<p>Os conteúdos subjacentes ao texto da pesquisa estão contidos no manuscrito.</p>
</sec>
</back>
</sub-article>
</article>
